inovmedИнновационная медицина КубаниInnovative Medicine of Kuban2541-9897Scientific Research Institute – Ochapovsky Regional Clinical Hospital No. 110.35401/2541-9897-2025-10-2-40-46inovmed-1189Research ArticleОРИГИНАЛЬНЫЕ СТАТЬИORIGINAL ARTICLESВалидация ультразвуковых критериев вызванного Сlostridioides difficile энтероколита у пациентов с антибиотик-ассоциированной диареей на фоне COVID-19 и без таковогоValidation of Ultrasonographic Criteria for Diagnosing Сlostridioides difficile Colitis in COVID-19 and Non-COVID-19 Patients With Antibiotic-Associated Diarrheahttps://orcid.org/0009-0001-0477-8552РуцкаяИ. А.RutskayaI. A.

Руцкая Ирина Александровна - врач ультразвуковой диагностики, врач-инфекционист.

Витебск

Iryna A. Rutskaya - Ultrasonographer, Infectious Disease Physician, Vitebsk Regional Clinical Infectious Diseases Hospital.

Vitebsk

https://orcid.org/0000-0001-6067-3600ПимановС. И.PimanovS. I.

Пиманов Сергей Иванович - д. м. н., профессор, заведующий кафедрой внутренних болезней и ультразвуковой диагностики факультета повышения квалификации и переподготовки кадров.

210009, Витебск, пр-т Фрунзе, 27

Sergey I. Pimanov - Dr. Sci. (Med.), Professor, Head of the Department of Internal Diseases and Diagnostic Ultrasound, Faculty of Advanced Training and Retraining, Vitebsk State Order of Peoples’ Friendship Medical University.

prospekt Frunze 27, Vitebsk, 210009

pimanovs@tut.byВитебская областная клиническая инфекционная больницаБеларусьVitebsk Regional Clinical Infectious Diseases HospitalBelarusВитебский государственный ордена Дружбы народов медицинский университетБеларусьVitebsk State Order of Peoples’ Friendship Medical UniversityBelarus2025300620251024046Copyright © Руцкая И.А., Пиманов С.И., 20252025Руцкая И.А., Пиманов С.И.Rutskaya I.A., Pimanov S.I.Данная работа распространяется под лицензией Creative Commons Attribution 4.0.This work is licensed under a Creative Commons Attribution 4.0 License.https://www.innovmedkub.ru/jour/article/view/1189Цель

Цель: Оценить валидность разработанных ультразвуковых критериев наличия энтероколита, вызванного Сlostridioides (ранее Clostridium) difficile (C. difficile) на фоне COVID-19 и без такового.

Материалы и методы

Материалы и методы: Обследовано 253 человека (85 мужчин и 168 женщин) в возрасте от 18 до 100 лет с антибиотик-ассоциированной диареей. Диагноз энтероколита, вызванного C. difficile, был верифицирован у 86 из 136 пациентов с COVID-19, и у 75 из 117 пациентов без COVID-19. Использовались разработанные ранее критерии ультразвуковой диагностики наличия энтероколита, вызванного C. difficile, при антибиотик-ассоциированной диарее. Внутренняя валидация пороговых значений ультразвукового показателя толщины стенки толстой кишки проводилась методом бутстреп (bootstrap) с использованием основной группы в соответствии с рекомендациями TRIPOD и алгоритмом PROBAST.

Результаты

Результаты: При проведении внутренней валидации установлено, что определенные пороговые значения толщины кишечной стенки устойчивы к изменению данных в целевой популяции. Эти результаты подтверждают хорошую обобщающую способность предложенных пороговых значений толщины стенки толстой кишки.

Заключение

Заключение: Установленные ультразвуковые критерии наличия энтероколита, вызванного C. difficile, включающие утолщение стенки толстой кишки более 4,0 мм у пациентов с антибиотик-ассоциированной диареей на фоне COVID-19 и более 3,2 мм у пациентов с антибиотик-ассоциированной диареей без COVID-19, являются валидными и могут эффективно применяться в условиях реальной клинической практики.

Objective

Objective: To assess the validity of developed ultrasonographic criteria for diagnosing Clostridioides (formerly Clostridium) difficile (C difficile) colitis in COVID-19 and non-COVID-19 patients.

Materials and methods

Materials and methods: We examined 253 patients (85 men and 168 women) aged 18-100 years with antibiotic-associated diarrhea (AAD). The diagnosis of C difficile colitis was verified in 86 of 136 COVID-19 patients and in 75 of 117 non-COVID-19 patients.

We used the developed ultrasonographic criteria for diagnosing C difficile colitis in the patients with AAD. Internal validation of cut-off values of colon wall thickness was performed by means of a bootstrap method using the main group according to the Transparent Reporting of a Multivariable Prediction Model for Individual Prognosis or Diagnosis guidelines and the Prediction Model Risk of Bias Assessment Tool algorithm.

Results

Results: The internal validation revealed that the determined cutoff values of colon wall thickness were resistant to data variation in the target population, confirming great generalizability of the proposed cutoff values.

Conclusions

Conclusions: The established ultrasonographic criteria for diagnosing C difficile colitis (colon wall thickness greater than 4.0 mm in COVID-19 patients with AAD and greater than 3.2 mm in non-COVID-19 patients with AAD) are valid and can be effectively used in clinical practice.

ультразвуковая диагностикаантибиотик-ассоциированная диареяСlostridioides difficileободочная кишкавалидацияultrasonographyantibiotic-associated diarrheaСlostridioides difficilecolonvalidationReferencesLash TL, Olshan AF. EPIDEMIOLOGY announces the “Validation Study” submission category. Epidemiology. 2016;27(5):613–614. PMID: 27388372. https://doi.org/10.1097/EDE.0000000000000532Lash TL, Olshan AF. EPIDEMIOLOGY announces the “Validation Study” submission category. Epidemiology. 2016;27(5):613–614. PMID: 27388372. https://doi.org/10.1097/EDE.0000000000000532Moons KG, Altman DG, Reitsma JB, et al. Transparent Reporting of a multivariable prediction model for Individual Prognosis or Diagnosis (TRIPOD): explanation and elaboration. Ann Intern Med. 2015;162(1):W1–W73. PMID: 25560730. https://doi.org/10.7326/M14-0698Moons KG, Altman DG, Reitsma JB, et al. Transparent Reporting of a multivariable prediction model for Individual Prognosis or Diagnosis (TRIPOD): explanation and elaboration. Ann Intern Med. 2015;162(1):W1–W73. PMID: 25560730. https://doi.org/10.7326/M14-0698Wolff RF, Moons KGM, Riley RD, et al; PROBAST Group. PROBAST: a tool to assess the risk of bias and applicability of prediction model studies. Ann Intern Med. 2019;170(1):51–58. PMID: 30596875. https://doi.org/10.7326/M18-1376Wolff RF, Moons KGM, Riley RD, et al; PROBAST Group. PROBAST: a tool to assess the risk of bias and applicability of prediction model studies. Ann Intern Med. 2019;170(1):51–58. PMID: 30596875. https://doi.org/10.7326/M18-1376Под ред. В.В. Митькова. Практическое руководство по ультразвуковой диагностике. Общая ультразвуковая диагностика. Изд. 3-е. Видар-М; 2019.Mitkov VV, ed. Practical Guide to Diagnostic Ultrasound. General Ultrasound. 3rd ed. Vidar-M; 2019. (In Russ.).Nylund K, Maconi G, Hollerweger A, et al. EFSUMB recommendations and guidelines for gastrointestinal ultrasound. Ultraschall Med. 2017;38(3):e1–e15. PMID: 27604052. https://doi.org/10.1055/s-0042-115853Nylund K, Maconi G, Hollerweger A, et al. EFSUMB recommendations and guidelines for gastrointestinal ultrasound. Ultraschall Med. 2017;38(3):e1–e15. PMID: 27604052. https://doi.org/10.1055/s-0042-115853Langford BJ, So M, Raybardhan S, et al. Bacterial co-infection and secondary infection in patients with COVID-19: a living rapid review and meta-analysis. Clin Microbiol Infect. 2020;26(12):1622–1629. PMID: 32711058. PMCID: PMC7832079. https://doi.org/10.1016/j.cmi.2020.07.016Langford BJ, So M, Raybardhan S, et al. Bacterial co-infection and secondary infection in patients with COVID-19: a living rapid review and meta-analysis. Clin Microbiol Infect. 2020;26(12):1622–1629. PMID: 32711058. PMCID: PMC7832079. https://doi.org/10.1016/j.cmi.2020.07.016Ивашкин В.Т., Ляшенко О.С., Драпкина О.М. и др. Практические рекомендации Научного сообщества по содействию клиническому изучению микробиома человека, Российской гастроэнтерологической ассоциации и Российского общества по профилактике неинфекционных заболеваний по диагностике и лечению Clostridioides difficile (C. difficile)-ассоциированной болезни у взрослых. Российский журнал гастроэнтерологии, гепатологии, колопроктологии. 2023;33(3):85–119. https://doi.org/10.22416/1382-4376-2023-33-3-85-119Ivashkin VT, Lyashenko OS, Drapkina OM, et al. Clinical practice guidelines of the Scientific Society for the Clinical Study of Human Microbiome, of the Russian Gastroenterological Association and the Russian Society for the Prevention of Noncommunicable Diseases on the diagnosis and treatment of Clostridioides difficile (C. difficile)-associated disease in adults. Russian Journal of Gastroenterology, Hepatology, Coloproctology. 2023;33(3):85–119. (In Russ.). https://doi.org/10.22416/1382-4376-2023-33-3-85-119Руцкая И.А. Энтероколит, вызванный Clostridioides difficile: эхографическая характеристика. Вестник Витебского государственного медицинского университета. 2024;23(5):86–93.Rutskaya IA. Сlostridioides difficile colitis: echographic characteristics. Vestnik of Vitebsk State Medical University. 2024;23(5):86–93. (In Russ.).Frickenstein AN, Jones MA, Behkam B, McNally LR. Imaging inflammation and infection in the gastrointestinal tract. Int J Mol Sci. 2019;21(1):243. PMID: 31905812. PMCID: PMC6981656. https://doi.org/10.3390/ijms21010243Frickenstein AN, Jones MA, Behkam B, McNally LR. Imaging inflammation and infection in the gastrointestinal tract. Int J Mol Sci. 2019;21(1):243. PMID: 31905812. PMCID: PMC6981656. https://doi.org/10.3390/ijms21010243Kelly CR, Fischer M, Allegretti JR, et al. ACG clinical guide-lines: prevention, diagnosis, and treatment of Clostridioides difficile infections. Am J Gastroenterol. 2021;116(6):1124–1147. Published correction appears in Am J Gastroenterol. 2022;117(2):358. PMID: 34003176. https://doi.org/10.14309/ajg.0000000000001278Kelly CR, Fischer M, Allegretti JR, et al. ACG clinical guide-lines: prevention, diagnosis, and treatment of Clostridioides difficile infections. Am J Gastroenterol. 2021;116(6):1124–1147. Published correction appears in Am J Gastroenterol. 2022;117(2):358. PMID: 34003176. https://doi.org/10.14309/ajg.0000000000001278Пиманов С.И., Руцкая И.А. Возможности ультразвукового исследования толстой кишки в определении тяжелого течения и прогноза рецидивов энтероколита, вызванного Clostridioides difficile. Медицинская визуализация. 2025. https://doi.org/10.24835/1607-0763-1489Pimanov SI, Rutskaya IA. Possibilities of colon ultrasound in determining the severe course and prognosis of recurrent Clostridioides difficile colitis. Medical Visualization. Published online January 17, 2025. (In Russ.). https://doi.org/10.24835/1607-0763-1489Руцкая И.А., Пиманов С.И. Эхографическая характеристика ободочной кишки у пациентов с псевдомембранозным колитом при COVID-19. Вестник Витебского государственного медицинского университета. 2021;20(6):56–66. https://doi.org/10.22263/2312-4156.2021.6.56Rutskaya IA, Pimanov SI. Echographic characteristics of the colon in patients with pseudomembranous colitis in case of COVID-19. Vestnik of Vitebsk State Medical University. 2021;20(6):56–66. (In Russ.). https://doi.org/10.22263/2312-4156.2021.6.56Пиманов С.И. Ультразвуковая диагностика в гастроэнтерологии. Практическая медицина; 2016.Pimanov SI. Diagnostic Ultrasound in Gastroenterology. Prakticheskaya meditsina; 2016. (In Russ.).Harrell FE Jr. Regression Modeling Strategies: With Applications to Linear Models, Logistic and Ordinal Regression, and Survival Analysis. 2nd ed. Springer Cham; 2015.Harrell FE Jr. Regression Modeling Strategies: With Applications to Linear Models, Logistic and Ordinal Regression, and Survival Analysis. 2nd ed. Springer Cham; 2015.Steyerberg EW. Clinical Prediction Models: A Practical Approach to Development, Validation, and Updating. 2nd ed. Springer Cham; 2019.Steyerberg EW. Clinical Prediction Models: A Practical Approach to Development, Validation, and Updating. 2nd ed. Springer Cham; 2019.Rodríguez-Álvarez MX, Roca-Pardiñas J, Cadarso-Suárez C, Tahoces PG. Bootstrap-based procedures for inference in nonparametric receiver-operating characteristic curve regression analysis. Stat Methods Med Res. 2018;27(3):740–764. PMID: 29233083. https://doi.org/10.1177/0962280217742542Rodríguez-Álvarez MX, Roca-Pardiñas J, Cadarso-Suárez C, Tahoces PG. Bootstrap-based procedures for inference in nonparametric receiver-operating characteristic curve regression analysis. Stat Methods Med Res. 2018;27(3):740–764. PMID: 29233083. https://doi.org/10.1177/0962280217742542Altman DG, Royston P. What do we mean by validating a prognostic model?. Stat Med. 2000;19(4):453–473. PMID: 10694730. https://doi.org/10.1002/(sici)1097-0258(20000229)19:4<453::aid-sim350>3.0.co;2-5Altman DG, Royston P. What do we mean by validating a prognostic model?. Stat Med. 2000;19(4):453–473. PMID: 10694730. https://doi.org/10.1002/(sici)1097-0258(20000229)19:4<453::aid-sim350>3.0.co;2-5Lv Y, Bai W, Zhu X, et al. Development and validation of a prognostic score to identify the optimal candidate for preemptive TIPS in patients with cirrhosis and acute variceal bleeding. Hepatology. 2024;79(1):118–134. PMID: 37594323. https://doi.org/10.1097/HEP.0000000000000548Lv Y, Bai W, Zhu X, et al. Development and validation of a prognostic score to identify the optimal candidate for preemptive TIPS in patients with cirrhosis and acute variceal bleeding. Hepatology. 2024;79(1):118–134. PMID: 37594323. https://doi.org/10.1097/HEP.0000000000000548Collins GS, Dhiman P, Ma J, et al. Evaluation of clinical prediction models (part 1): from development to external validation. BMJ. 2024;384:e074819. PMID: 38191193. PMCID: PMC10772854. https://doi.org/10.1136/bmj-2023-074819Collins GS, Dhiman P, Ma J, et al. Evaluation of clinical prediction models (part 1): from development to external validation. BMJ. 2024;384:e074819. PMID: 38191193. PMCID: PMC10772854. https://doi.org/10.1136/bmj-2023-074819de Hond AAH, Shah VB, Kant IMJ, Van Calster B, Steyerberg EW, Hernandez-Boussard T. Perspectives on validation of clinical predictive algorithms. NPJ Digit Med. 2023;6(1):86. PMID: 37149704. PMCID: PMC10163568. https://doi.org/10.1038/s41746-023-00832-9de Hond AAH, Shah VB, Kant IMJ, Van Calster B, Steyerberg EW, Hernandez-Boussard T. Perspectives on validation of clinical predictive algorithms. NPJ Digit Med. 2023;6(1):86. PMID: 37149704. PMCID: PMC10163568. https://doi.org/10.1038/s41746-023-00832-9Van Calster B, Steyerberg EW, Wynants L, van Smeden M. There is no such thing as a validated prediction model. BMC Med. 2023;21(1):70. PMID: 36829188. PMCID: PMC9951847. https://doi.org/10.1186/s12916-023-02779-wVan Calster B, Steyerberg EW, Wynants L, van Smeden M. There is no such thing as a validated prediction model. BMC Med. 2023;21(1):70. PMID: 36829188. PMCID: PMC9951847. https://doi.org/10.1186/s12916-023-02779-wRiley RD, Archer L, Snell KIE, et al. Evaluation of clinical prediction models (part 2): how to undertake an external validation study. BMJ. 2024;384:e074820. PMID: 38224968. PMCID: PMC10788734. https://doi.org/10.1136/bmj-2023-074820Riley RD, Archer L, Snell KIE, et al. Evaluation of clinical prediction models (part 2): how to undertake an external validation study. BMJ. 2024;384:e074820. PMID: 38224968. PMCID: PMC10788734. https://doi.org/10.1136/bmj-2023-074820Reynard C, Jenkins D, Martin GP, Kontopantelis E, Body R. Is your clinical prediction model past its sell by date?. Emerg Med J. 2022;39(12):956–958. PMID: 35851251. https://doi.org/10.1136/emermed-2021-212224Reynard C, Jenkins D, Martin GP, Kontopantelis E, Body R. Is your clinical prediction model past its sell by date?. Emerg Med J. 2022;39(12):956–958. PMID: 35851251. https://doi.org/10.1136/emermed-2021-212224Руцкая И.А., Пиманов С.И. Прогнозирование рецидивов вызванного Clostridioides difficile энтероколита по ультразвуковой характеристике ободочной кишки. Клиническая инфектология и паразитология. 2024;13(2):141–155. https://doi.org/10.34883/pi.2024.13.2.042Rutskaya IA, Pimanov SI. Prediction of recurrent Clostridioides difficile infection by ultrasound imaging features of the colon. Clinical Infectology and Parasitology. 2024;13(2):141–155. (In Russ.). https://doi.org/10.34883/pi.2024.13.2.042

The authors declare that there are no conflicts of interest present.